Para referência, se alguém encontrar este tópico com o mesmo problema, consertei meu problema.

Minha função de fábrica do Flask App tinha a linha app.app_context().push() sobra dos primeiros dias, quando foi baseado em um tutorial do Flask. Durante uma reestruturação do projeto esta linha foi deixada de lado e o problema se resolveu. Não tenho certeza por que ou como essa linha causaria esse problema e apenas para alguns, mas não para todos os pedidos.